Wat gebeurt er in de hersenen bij langdurig slaaptekort?

Slaap is essentieel voor het goed functioneren van de hersenen en het lichaam.
Wanneer je langdurig niet slaapt, treden er ingrijpende veranderingen op in zowel de hersenactiviteit als in specifieke hersengebieden.

 

De prefrontale hersenschors, het voorste deel van je hersenen

De prefrontale hersenschors of cortex, verantwoordelijk voor cognitieve functies zoals beslissingen nemen, concentratie en probleemoplossing, wordt minder actief bij slaaptekort. Dit veroorzaakt verminderde focus en impulsiever gedrag.

Onderzoek toont aan dat mensen met slapeloosheid minder grijze stof in delen van de prefrontale hersenen hebben. Ook functioneren gebieden, zoals aan de linkerzijde van het voorhoofd, minder goed. Een specifiek deel van de linker voorkant (Brodmann gebieden 9, 44-45) speelt een belangrijke rol bij slapeloosheid.

Bij slapeloosheid zijn de mediale en inferieure prefrontale cortex minder actief. Deze activiteit herstelt na slaaptherapie, maar niet vanzelf. 

Conclusies: Slapeloosheid verstoort tijdelijk hoe het voorste deel van je hersenen (prefrontale corticale systeem ) werkt bij alledaagse taken.

Het limbische systeem, het emotionele centrum van de hersenen

Het limbisch systeem, dat emoties reguleert, raakt door slaaptekort uit balans, wat kan leiden tot stemmingswisselingen, verhoogde irritatie en risico op angst of depressie. Slaapverlies maakt dat we negatieve ervaringen benadrukken, gezichtsuitdrukkingen verkeerd interpreteren en conflicten zoeken. Emotionele wispelturigheid komt deels door verminderde communicatie tussen hersengebieden.FMRI toont aan dat bij goed functionerende hersenen de amygdala, onderdeel van het limbisch systeem voor emotionele verwerking, verbonden is met de mediale prefrontale cortex, die emoties reguleert (bijv. ons kalmeert). Slaaptekort breekt deze link, waardoor een overactieve amygdala je humeur beïnvloedt.

De hippocampus, het zeepaardje

De hippocampus of zeepaardje, in de temporale kwab, een deel van de hersenen dat belangrijk is voor je geheugen, werkt minder goed als je slecht slaapt. Dit kan ervoor zorgen dat je dingen vergeet of zelfs verkeerde informatie onthoudt. Uit onderzoek blijkt dat mensen na een nacht zonder slaap sneller foutieve herinneringen opslaan. Kort gezegd: je vergeet dingen sneller. De hippocampus helpt je bij het leren van nieuwe informatie en je hersenen herhalen die informatie tijdens je slaap om het te onthouden.

De thalamus

Onderzoek heeft laten zien dat er veranderingen kunnen optreden in bepaalde delen van de hersenen, zoals de thalamus en een specifiek deel van de frontale hersenen, bij mensen die last hebben van slapeloosheid. Als je niet genoeg slaapt, merk je waarschijnlijk dat het moeilijker wordt om scherp en creatief te blijven. Te weinig slaap kan bijvoorbeeld invloed hebben op hoe goed je kunt schakelen tussen onderwerpen in een gesprek. Studies tonen aan dat bij slaapgebrek een deel van de hersenen harder moet werken, zoals wanneer je probeert snel ideeën of namen voor dingen te bedenken. Dit laat zien dat je hersenen een beetje anders gaan werken om toch goed te blijven presteren.

De thalamus is een belangrijk deel van de hersenen dat invloed heeft op slapeloosheid, slaap-waakritme, stress, emoties en processen die het lichaam herstellen. Onderzoek heeft laten zien dat er veranderingen in de structuur en werking van de thalamus kunnen optreden bij rechtshandige mensen met slapeloosheid of weinig slaap. Dit is bevestigd door verschillende hersenscans.

Minder hersenomvang in voorhoofdskwab, slaapkwab en wandbeenkwab

De temporale kwab of slaapkwab, het hersengebied dat geassocieerd wordt met taalverwerking, is zeer actief bij goed uitgeruste mensen, maar inactief bij hun uitgeputte mensen waardoor onduidelijke spraak een gevolg kan zijn.

Uit een onderzoek bleek dat gezonde volwassenen die slecht slapen volume verliezen in de frontale of voorhoofdskwab, temporale of slaapkwab en pariëtale of wandbeen kwabben. Onderzoekers weten nog niet of slaapverlies krimp veroorzaakt of andersom.

Invloed op de hormonen

Langdurig slaaptekort zorgt daarnaast voor een toename van stresshormonen en een afname in het vermogen van de hersenen om afvalstoffen te verwijderen, wat op de lange termijn schadelijk kan zijn.

Tijdens diepe slaap, ook wel de diepe rustfase genoemd, maakt je lichaam veel groeihormoon aan. Dit hormoon helpt bij het herstellen van cellen, het sterker maken van spieren en het groeien van je lichaam, vooral bij kinderen en tieners. Als je te weinig slaapt, kan je lichaam minder groeihormoon aanmaken, wat invloed kan hebben op je groei en herstel.

Leptine en ghreline zijn hormonen die je eetlust en energiebalans reguleren. Leptine, geproduceerd door vetcellen, geeft je hersenen aan dat je vol zit. Ghreline, het 'hongerhormoon', wordt door je maag afgegeven en stimuleert eetlust als je energie nodig hebt. Een goede hormoonbalans helpt een gezond gewicht te behouden en voorkomt overeten. Stress, slaaptekort en ongezonde voeding kunnen deze balans verstoren, wat gewichtsproblemen kan veroorzaken.

Kortom, slaaptekort heeft verstrekkende gevolgen voor de hersenen en hun functioneren, wat benadrukt hoe belangrijk slaap is voor zowel mentale als fysieke gezondheid.

De invloed van slaaptekort op neurodegeneratieve aandoeningen en de invloed van deze aandoeningen op het slapen

Slaapstoornissen komen vaak voor bij bijna alle veelvoorkomende leeftijdsgebonden neurodegeneratieve hersenziekten
Neurodegeneratieve aandoeningen worden gekenmerkt door het progressieve verlies van zenuwcellen in de hersenen, wat leidt tot verschillende cognitieve en motorische problemen. Denk o.a. aan de ziekten Alzheimer of Parkinson,  Huntington, Lewy Body dementie, Multiple Sclerose  of REM-slaapgedragsstoornissen.
Lijst van alle ziekten achter link. Deze slaapstoornissen zijn regelmatig gekoppeld aan slechtere denk- en geheugenprestaties. Het is belangrijk om te begrijpen wat deze slaapstoornissen veroorzaakt en hoe bepaalde delen van de hersenen daarbij betrokken zijn.

Bij neurodegeneratieve aandoeningen ontstaan slaapstoornissen door verschillende processen in het lichaam, afhankelijk van de specifieke ziekte. Dit kan bijvoorbeeld komen door problemen met signaalstoffen in de hersenen (neurotransmitters), een verstoord slaapritme, ophoping van schadelijke eiwitten of ontstekingen in de hersenen (neuroinflammatie). Daarnaast spelen ook de manier waarop de ziekte zich ontwikkelt en persoonlijke factoren een rol. Hierdoor zijn de slaapproblemen vaak complex en verschillend van persoon tot persoon.

Onderzoek laat zien dat slaapproblemen, specifiek De REM-slaap gerelateerde stoornissen, belangrijke voorspellers van de ziekte zijn. Met andere woorden: Ze zijn vaak een vroeg teken van degeneratieve hersenaandoeningen en dat deze problemen vaak optreden voordat duidelijke symptomen zichtbaar worden. Het onderzoek suggereert ook dat slaapproblemen kunnen bijdragen aan het ontstaan en het verergeren van deze aandoeningen. Toch begrijpen we deze link nog niet helemaal door een aantal beperkingen.

Onderzoek met MRI-scans naar veranderingen in de hersenen die te maken hebben met slaap, kan helpen begrijpen hoe slechte slaap en hersenaandoeningen met elkaar verbonden zijn.

Een Engelstalige afbeelding uit een wetenschappelijk onderzoek (zie afbeelding hieronder) illustreert de impact van slaaptekort op verschillende hersengebieden, met een specifieke focus op neurodegeneratieve aandoeningen (internationaal bekend als NDD, Neurodegenerative Disorders). CNS staat hierbij voor het Centraal Zenuwstelsel. De hersengebieden van deze afbeelding worden genoemd onder de afbeelding.

Uit MRI-scans van dit onderzoek zijn verschillende veranderingen in de hersenen naar voren gekomen. Zo blijkt dat de hersenschors dunner wordt, er minder grijze stof is, witte stof verloren gaat, en er schade aan de zenuwbanen ontstaat. Ook zijn er veranderingen gevonden in bepaalde meetwaarden, zoals hoe goed signalen door de hersenen bewegen. Verder is er een afname gezien in de verbindingen tussen hersengebieden die samenwerken (het default mode network), minder samenwerking tussen hersengebieden, en veranderingen in de sterkte van langzame hersengolven.

Bronnen

 

  • I. Beheshti et al. Probability distribution function-based classification of structural MRI for the detection of Alzheimer's disease   Comput. Biol. Med. (2015)

  • M. Chen et al.  Structural and functional brain alterations in patients with idiopathic rapid eye movement sleep behavior disorder  J. Neuroradiol. (2022)

  • O. Cigdem et al. Effects of different covariates and contrasts on classification of Parkinson's disease using structural MRI  Comput. Biol. Med. (2018)

  • R.A.P.C. da Silva Sleep disturbances and mild cognitive impairment: a review  Sleep Sci. (2015)

  • E. Dayan et al. Alterations in striato-thalamo-pallidal intrinsic functional connectivity as a prodrome of Parkinson's disease Neuroimage Clin. (2017)

  • T.M. Ellmore et al. Reduced volume of the putamen in REM sleep behavior disorder patients  Parkinsonism Relat. Disord. (2010)

  • M. Filippi et al.  Diffusion tensor imaging and functional MRI  Handb. Clin. Neurol. (2016)

  • H.M. Gao et al. Why neurodegenerative diseases are progressive: uncontrolled inflammation drives disease progression  Trend. Immunol. (2008 Aug)

  • M.H. Hastings et al. Circadian clocks and neurodegenerative diseases: time to aggregate?  Curr. Opin. Neurobiol. (2013)

  • R.A. Liddle Parkinson's disease from the Gut  Brain Res. (2018)

  • R.K. Malhotra Neurodegenerative Disorders and Sleep  Sleep Med Clin. (2018)

  • J. Mattis et al. Circadian rhythms, sleep, and disorders of aging  Trend. Endocrinol. Metab. (2016)

  • J.E. Owen et al. Impact of sleep disturbances on neurodegeneration: insight from studies in animal models  Neurobiol. Dis. (2020)

  • A.R. Shelton et al. Neurodevelopmental disorders commonly presenting with sleep disturbances  Neurotherapeutics (2021)

  • C.J. Watson et al. Neuropharmacology of sleep and wakefulness  Sleep Med. Clin. (2010)

  • F. Agosta et al. Advanced magnetic resonance imaging of neurodegenerative diseases Neurol. Sci. (2017)

  • R. Allada et al.  Circadian Mechanisms in Medicine N. Engl. J. Med. (2021)

  • K. Ashby et al. Appropriate Magnetic Resonance Imaging Ordering (2022)

  • M. Boentert Sleep disturbances in patients with amyotrophic lateral sclerosis: current perspectives Nat. Sci. Sleep (2019)

  • N.I. Bohnen et al. Sleep Disturbance as Potential Risk and Progression Factor for Parkinson's Disease J. Parkinsons Dis. (2019)

  • S. Bramich et al. Isolated REM sleep behaviour disorder: current diagnostic procedures and emerging new technologies J. Neurol. (2022)

  • E. Bruno et al. Restless legs syndrome and multiple sclerosis: a population based case-control study in Catania, Sicily Eur. J. Neurol. (2015)

  • L. Calderón-Garcidueñas et al.  Sleep matters: neurodegeneration spectrum heterogeneity, combustion and friction ultrafine particles, industrial nanoparticle pollution, and sleep disorders—Denial is not an option Front. Neurol. (2023)

  • J.B. Canever et al. Circadian rhythm alterations affecting the pathology of neurodegenerative diseases J. Neurochem. (2023)

  • Q. Chen et al. MRI quantitative susceptibility mapping of the substantia nigra as an early biomarker for Lewy body disease J. Neuroimag. (2021)

  • J. Correale et al. Mechanisms of neurodegeneration and axonal dysfunction in progressive multiple sclerosis Biomedicines (2019)

  • Y. Dauvilliers et al. Family history of idiopathic REM behavior disorder: a multicenter case-control study Neurology (2013)

  • A.L. D'Rozario et al. Objective measurement of sleep in mild cognitive impairment: a systematic review and meta-analysis -Sleep Med. Rev. (2020)

  • K. Fauria et al. Protocol: exploring cognitive and biological correlates of sleep quality and their potential links with Alzheimer's disease (ALFASleep project): protocol for an observational study -BMJ Open (2022)

  • A. Fernández-Arcos et al. The clinical phenotype of idiopathic rapid eye movement sleep behavior disorder at presentation: a study in 203 consecutive patients- Sleep. (2016)

  • R. Ferrari et al.  FTD and ALS: a tale of two diseases Curr. Alzheimer Res. (2011)

  • F. Garehdaghi et al. Analyzing global features of magnetic resonance images in widespread neurodegenerative diseases: new hope to understand brain mechanism and robust neurodegenerative disease diagnosis -Med. Biol. Eng. Comput. (2023)

  • S. Ghaderi et al. MRI findings in movement disorders and associated sleep disturbances -Am. J. Nucl. Med. Mol. Imag. (2023)

  • S. Ghaderi et al. Neurological manifestation in COVID-19 disease with neuroimaging studies Am. J. Neurodegener. Dis. (2023)

  • S. Ghaderi Fractal dimension image processing for feature extraction and morphological analysis: Gd3+/13X/DOX/FA MRI nanocomposite J. Nanomater. (2023)

  • M.J. Gómez-Choco et al. Prevalence of restless legs syndrome and REM sleep behavior disorder in multiple sclerosis Mult. Scler. (2007)

  • X.H. Han et al. Assessing gray matter volume in patients with idiopathic rapid eye movement sleep behavior disorder . Neural Regen. Res. (2019)

  • N. He et al. Application of neuromelanin MR imaging in Parkinson disease J. Magn. Reson. Imaging (2023)

  • F. Holtbernd et al. Convergent patterns of structural brain changes in rapid eye movement sleep behavior disorder and Parkinson's disease on behalf of the German rapid eye movement sleep behavior disorder study group Sleep (2021)

  • J.H. Lee et al. Parkinsonism and Related Disorders Evaluation of brain iron content in idiopathic REM sleep behavior disorder using quantitative magnetic resonance imaging

    Parkinsonism Relat. Disord. (2014)

  • I. Illán-Gala et al. Sex differences in the behavioral variant of frontotemporal dementia: a new window to executive and behavioral reserve

    Alzheimer. Dement. (2021)

  • A.A. Kondratova et al. Circadian clock and pathology of the ageing brain Nat. Rev. Neurosci. (2012 May)

  • Ohayon MM. Epidemiology of insomnia: what we know and what we still need to learn. Sleep Med Rev. 2002;6:97–111. doi: 10.1053/smrv.2002.0186. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Ohayon MM, Reynolds CF. Epidemiological and clinical relevance of insomnia diagnosis algorithms according to the DSM-IV and the International Classification of Sleep Disorders (ICSD) Sleep Med. 2009;10:952–60. doi: 10.1016/j.sleep.2009.07.008. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Léger D, Guilleminault C, Bader G, et al. Medical and socio-professional impact of insomnia. Sleep. 2002;25:625–9. [PubMed] [Google Scholar]
  • Kang JMK, Joo SWJ, Son YDS, Kim HK, Ko KPK, Lee JSL, Kang SGK. Low white-matter integrity between the left thalamus and inferior frontal gyrus in patients with insomnia disorder. J Psychiatry Neurosci. 2018 Nov 1;43(6):366-374. doi: 10.1503/jpn.170195. PMID: 30371992; PMCID: PMC6203544.
  • Rosekind MR, Gregory KB. Insomnia risks and costs: health, safety, and quality of life. Am J Manag Care. 2010;16:617–26. [PubMed] [Google Scholar]
  • Lugaresi E. The thalamus and insomnia. Neurology. 1992;42(Suppl 6):28–33. [PubMed] [Google Scholar]
  • Min B-K. A thalamic reticular networking model of consciousness. Theor Biol Med Model. 2010;7:10. doi: 10.1186/1742-4682-7-10. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Liu C, Kong XZ, Liu X, et al. Long-term total sleep deprivation reduces thalamic gray matter volume in healthy men. Neuroreport. 2014;25:320–3. doi: 10.1097/WNR.0000000000000091. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Koo DL, Shin J-H, Lim J-S, et al. Changes in subcortical shape and cognitive function in patients with chronic insomnia. Sleep Med. 2017;35:23–6. doi: 10.1016/j.sleep.2017.04.002. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Nofzinger EA, Buysse DJ, Germain A, et al. Functional neuroimaging evidence for hyperarousal in insomnia. Am J Psychiatry. 2004;161:2126–8. doi: 10.1176/appi.ajp.161.11.2126. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Joo EY, Noh HJ, Kim J-S, et al. Brain gray matter deficits in patients with chronic primary insomnia. Sleep. 2013;36:999–1007. doi: 10.5665/sleep.2796. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Li C, Ma X, Dong M, et al. Abnormal spontaneous regional brain activity in primary insomnia: a resting-state functional magnetic resonance imaging study. Neuropsychiatr Dis Treat. 2016;12:1371–8. doi: 10.2147/NDT.S109633. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Fortier-Brochu É, Morin CM. Cognitive impairment in individuals with insomnia: clinical significance and correlates. Sleep. 2014;37:1787–98. doi: 10.5665/sleep.4172. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Fink A, Grabner RH, Benedek M, et al. The creative brain: investigation of brain activity during creative problem solving by means of EEG and fMRI. Hum Brain Mapp. 2009;30:734–48. doi: 10.1002/hbm.20538. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Altena E, Van Der Werf YD, Sanz-Arigita EJ, et al. Prefrontal hypoactivation and recovery in insomnia. Sleep. 2008;31:1271–6. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Vartanian O, Bouak F, Caldwell J, et al. The effects of a single night of sleep deprivation on fluency and prefrontal cortex function during divergent thinking. Front Hum Neurosci. 2014;8:214. doi: 10.3389/fnhum.2014.00214. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Jakobson AJ, Laird AR, Maller JJ, et al. Brain activity in sleep compared to wakefulness: a meta-analysis. J Behav Brain Sci. 2012;2:249. [Google Scholar]
  • Buysse DJ, Germain A, Hall M, et al. A neurobiological model of insomnia. Drug Discov Today Dis Models. 2011;8:129–37. doi: 10.1016/j.ddmod.2011.07.002. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 18.Drummond SPA, Walker M, Almklov E, et al. Neural correlates of working memory performance in primary insomnia. Sleep. 2013;36:1307–16. doi: 10.5665/sleep.2952. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Lu F-M, Liu C-H, Lu S-L, et al. Disrupted topology of frontostriatal circuits is linked to the severity of insomnia. Front Neurosci. 2017;11:214. doi: 10.3389/fnins.2017.00214. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Beaulieu C. The basis of anisotropic water diffusion in the nervous system — a technical review. NMR Biomed. 2002;15:435–55. doi: 10.1002/nbm.782. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Spiegelhalder K, Regen W, Prem M, et al. Reduced anterior internal capsule white matter integrity in primary insomnia. Hum Brain Mapp. 2014;35:3431–8. doi: 10.1002/hbm.22412. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Li S, Tian J, Bauer A, et al. Reduced integrity of right lateralized white matter in patients with primary insomnia: a diffusion-tensor imaging study. Radiology. 2016;280:520–8. doi: 10.1148/radiol.2016152038. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • First M, Williams J, Karg R, et al. Structured clinical interview for DSM-5 disorders, clinician version (SCID-5-CV) Arlington (VA): APA; 2015. [Google Scholar]
  • American Psychiatric Association. Diagnostic and statistical manual of mental disorders: DSM-5. Washington (DC): APA; 2013. [Google Scholar]
  • Sohn SI, Kim DH, Lee MY, et al. The reliability and validity of the Korean version of the Pittsburgh Sleep Quality Index. Sleep Breath. 2012;16:803–12. doi: 10.1007/s11325-011-0579-9. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Cho YW, Lee JH, Son HK, et al. The reliability and validity of the Korean version of the Epworth sleepiness scale. Sleep Breath. 2011;15:377–84. doi: 10.1007/s11325-010-0343-6. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 27.Kang K, Park KS, Kim JE, et al. Usefulness of the Berlin Questionnaire to identify patients at high risk for obstructive sleep apnea: a population-based door-to-door study. Sleep Breath. 2013;17:803–10. doi: 10.1007/s11325-012-0767-2. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Hahn HM, Yeom TH, Shin YW, et al. A standardization study of Beck Depression Inventory in Korea. J Korean Neuropsychiatr Assoc. 1986;25:487–500. [Google Scholar]
  • Han-Kyeong L, Eun-Ho L, Soon-Taeg H, et al. Psychometric properties of the Beck Anxiety Inventory in the community-dwelling sample of Korean adults. Korean J Clin Psychol. 2016;35:822–30. [Google Scholar]
  • Cho YW, Song ML, Morin CM. Validation of a Korean version of the Insomnia Severity Index. J Clin Neurol. 2014;10:210–5. doi: 10.3988/jcn.2014.10.3.210. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Robbins TW, James M, Owen AM, et al. Cambridge Neuropsychological Test Automated Battery (CANTAB): a factor analytic study of a large sample of normal elderly volunteers. Dementia. 1994;5:266–81. doi: 10.1159/000106735. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Jenkinson M, Bannister P, Brady M, et al. Improved optimization for the robust and accurate linear registration and motion correction of brain images. Neuroimage. 2002;17:825–41. doi: 10.1016/s1053-8119(02)91132-8. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Jenkinson M, Smith S. A global optimisation method for robust affine registration of brain images. Med Image Anal. 2001;5:143–56. doi: 10.1016/s1361-8415(01)00036-6. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Rathi Y, Kubicki M, Bouix S, et al. Statistical analysis of fiber bundles using multi-tensor tractography: application to first-episode schizophrenia. Magn Reson Imaging. 2011;29:507–15. doi: 10.1016/j.mri.2010.10.005. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Fischl B, Salat DH, Busa E, et al. Whole brain segmentation: automated labeling of neuroanatomical structures in the human brain. Neuron. 2002;33:341–55. doi: 10.1016/s0896-6273(02)00569-x. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Avants BB, Tustison NJ, Song G, et al. A reproducible evaluation of ANTs similarity metric performance in brain image registration. Neuroimage. 2011;54:2033–44. doi: 10.1016/j.neuroimage.2010.09.025. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Avants BB, Yushkevich P, Pluta J, et al. The optimal template effect in hippocampus studies of diseased populations. Neuroimage. 2010;49:2457–66. doi: 10.1016/j.neuroimage.2009.09.062. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Wassermann D, Makris N, Rathi Y, et al. The white matter query language: a novel approach for describing human white matter anatomy. Brain Struct Funct. 2016;221:4705–21. doi: 10.1007/s00429-015-1179-4. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Papadakis NG, Xing D, Houston GC, et al. A study of rotationally invariant and symmetric indices of diffusion anisotropy. Magn Reson Imaging. 1999;17:881–92. doi: 10.1016/s0730-725x(99)00029-6. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Alexander AL, Lee JE, Lazar M, et al. Diffusion tensor imaging of the brain. Neurotherapeutics. 2007;4:316–29. doi: 10.1016/j.nurt.2007.05.011. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Basser PJ, Jones DK. Diffusion-tensor MRI: theory, experimental design and data analysis — a technical review. NMR Biomed. 2002;15:456–67. doi: 10.1002/nbm.783. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • Tukey J. Addison-Wesley series in behavioral science: quantitative methods. Reading: Addison-Wesley; 1977. [Google Scholar]
  • Benjamini Y, Hochberg Y. Controlling the false discovery rate: a practical and powerful approach to multiple testing. J R Stat Soc Series B Stat Methodol. 1995;57:289–300. [Google Scholar]
  • Kay DB, Buysse DJ. Hyperarousal and beyond: new insights to the pathophysiology of insomnia disorder through functional neuroimaging studies. Brain Sci. 2017;7:23. doi: 10.3390/brainsci7030023. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Kay DB, Karim HT, Soehner AM, et al. Sleep-wake differences in relative regional cerebral metabolic rate for glucose among patients with insomnia compared with good sleepers. Sleep. 2016;39:1779–94. doi: 10.5665/sleep.6154. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Lim J, Tan JC, Parimal S, et al. Sleep deprivation impairs object-selective attention: a view from the ventral visual cortex. PLoS One. 2010;5:e9087. doi: 10.1371/journal.pone.0009087. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • Killgore WD, Schwab ZJ, Kipman M, et al. Voxel-based morphometric gray matter correlates of daytime sleepiness. Neurosci Lett. 2012;518:10–3. doi: 10.1016/j.neulet.2012.04.029. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]

Reclame hieronder